La evolución de la polinización de murciélagos: una perspectiva filogenética

La evolución de la polinización de murciélagos: una perspectiva filogenética

MURCIELAGOS QUE VISITAN FLORES

Solo dos de las 18 familias de murciélagos actualmente reconocidas (Simmons, 2005) contienen especies que están morfológicamente especializadas para la alimentación con néctar. Descatamos la Mystacinidae, que es endémica de Nueva Zelanda y contiene un género, Mystacina, que se conoce que visita las flores terrestres (Lord, 1991), como altamente evolucionado para la visita de flores. El insectivo es, con mucho, el modo de alimentación más común en los murciélagos y es sin duda el modo de alimentación ancestral en el orden Chiroptera (Simmons et al., 2008). Las dos familias que contienen murciélagos alimentadores de néctar (en lo sucesivo, los "murciélagos néctar") incluyen Pteropodidae (zorros voladores del Viejo Mundo y sus parientes), que se encuentra en regiones tropicales y subtropicales de África, incluidas Madagascar, Asia, incluidas Indonesia, Australia y Papua Nueva Guinea. Y las islas del Pacífico, y Phyllostomidae (murciélagos americanos de nariz de hoja), que habita regiones tropicales y subtropicales de las Américas. Estas dos familias se encuentran en diferentes subórdenes de Chiroptera (Yinpterochiroptera y Yangochiroptera para pteropodidos y filostomidos, respectivamente) y solo se relacionan lejanamente.

Los Pteropodidae contienen 43 géneros y alrededor de 186 especies (Simmons, 2005), de los cuales solo seis géneros y 15 especies, agrupadas originalmente en la subfamilia Macroglossinae, están morfológicamente especializadas para la visita de flores (Andersen, 1912) (Apéndice 1). Las filogenias moleculares de los murciélagos (Jones et al., 2005; Teeling et al., 2005) sugieren que esta familia tiene aproximadamente 56 millones de años y que su grupo corona data de aproximadamente 26-28 Ma. Su lugar de origen fue Asia tropical (Teeling et al., 2005). La hipótesis filogenética de Pteropodidae de Giannini y Simmons (2005) implica que es frugívoro su modo de alimentación basal (el insectivo está prácticamente ausente en la familia) y que el nectarivio especializado ha evolucionado independientemente tres veces: dos veces en Asia / Australasia y una vez relativamente recientemente en África, haciendo Macroglossinae paraphyletic (Kirsch y La Pointe, 1997). Además de las especies morfológicamente especializadas, muchos taxones principalmente frugívoros (por ejemplo, Pteropus, Cynopterus, Epomophorus) son visitantes oportunistas de flores y polinizadores (Baker y Harris, 1957; Ayensu, 1974; Marshall, 1985; Banack, 1998; Elangovan et al., 2000, Campbell et al., 2007) (Apéndice 1). El Pteropodidae es único entre los murciélagos en que sus miembros no utilizan la ecolocación ultrasónica para la comunicación, la orientación o la búsqueda de alimento. En la Fig. 1 se muestran ejemplos de pterópodos nutricionistas oportunistas especializados y oportunistas.

Phyllostomidae que contiene las subfamilias Glossophaginae, Phyllonycterinae y Brachyphyllinae. Llamaremos a este clado 'glossophagines'. A diferencia de los pteropodidos, los filostomidos son murciélagos ecolocalizadores cuyo modo de alimentación ancestral era insectivo (Ferrarezzi y Gimenez, 1996). Tanto el nectarivor como el frugivor son modos de alimentación derivados, y la ecolocalización se usa además de la visión y el olfato para localizar alimentos (von Helversen y von Helversen, 1999). El clado glossophagine contiene 16 géneros y alrededor de 38 especies (Simmons, 2005) (Apéndice 1). La familia Phyllostomidae es más joven que Pteropodidae y data de 39 Ma (Jones et al., 2005; Teeling et al., 2005). Las glosofaginas son aún más jóvenes y datan de alrededor de 12 Ma (Davalos, 2004). Además de las glosofaginas morfológicamente especializadas, una serie de filósomidos frugívoros u omnívoros son oportunistas visitantes de flores (Apéndice 1). En la Fig. 1 se muestran ejemplos de fitolomidios especializados y oportunistas para la alimentación del néctar.

Como se describe en detalle por Freeman (1995) y otros, los murciélagos néctar especializados en las dos familias comparten un conjunto común de características morfológicas. Estos incluyen un rostrum alargado, dentición que se reduce en tamaño y número de dientes, y una lengua larga con papilas parecidas a pelos que se utiliza para recolectar néctar rápidamente durante las visitas de flores breves. A pesar de compartir estas características morfológicas, los pterópodos y los filostómidos difieren en varios aspectos importantes que afectan su interacción con las flores. En primer lugar, los murciélagos glossophagine son significativamente más pequeños que sus contrapartes pteropodid. La masa media de glossophagine es de aproximadamente 14 g (rango 7 · 5-30 g) en comparación con 38 g (rango 13 · 2-82 · 2 g) en pteropodidos (Fleming y Muchhala, 2008). En segundo lugar, el rango de longitudes rostrales y linguales (en relación con el tamaño total) de los fitolostomidos es mucho mayor que el de los pterópodos (Muchhala, 2006a, Fleming y Muchhala, 2008). El glossophagine Anoura fistulata de los Andes septentrionales, por ejemplo, tiene la lengua más larga (pero no el rostrum más largo) en relación con la longitud corporal de ningún mamífero (Muchhala, 2006a). En tercer lugar, todos los murciélagos glossophagine suelen flotar cuando visitan las flores mientras que los pteropodidos especializados siempre aterrizan en las flores antes de alimentarse (Fig. 2). Sin embargo, las visitas a las flores por miembros de ambas familias son breves y, por lo general, duran <2 s (por ejemplo, Horner et al., 1998; von Helversen e Winter, 2003; Srithongchuay et al., 2008). Los visitantes oportunistas de flores en ambas familias son generalmente más grandes que los visitantes de flores especializados (hasta aproximadamente 1000 g en pterópodos y 50 g en phyllostomids) y aterrizan en flores en lugar de flotar para alimentarse (Fig. 2). En resumen, los murciélagos nectaros especializados del Nuevo Mundo son de menor tamaño con lenguas más largas y flotan mientras que sus contrapartes del Viejo Mundo son más grandes con lenguas más cortas y no se ciernen. Debido a estas diferencias, podríamos esperar que las plantas visitadas por los phyllostomids especializados en la alimentación de néctar produzcan flores más pequeñas con volúmenes de néctar más pequeños por flor que aquellas visitadas por sus contrapartes pteropodídicas (von Helversen, 1993).

Polinización por murciélagos

Los biólogos de la polinización han reconocido durante mucho tiempo un conjunto de características de la planta (síndromes) que están asociadas con diferentes tipos de polinizadores. Las características clásicas de las flores polinizadas por murciélagos (el "síndrome quiropterófilo"), según lo descrito por Faegri y van der Pijl (1979) y modificado por Howe y Westley (1988), incluyen antesis nocturna, coloración gris (es decir, blanca o verde), olor a humedad, flores a menudo localizadas en ramas o troncos de árboles (coliflor) o suspendidas en tallos largos (flagelliflory), y flores tubulares o radialmente simétricas, a menudo del tipo de "brocha de afeitar", que producen cantidades relativamente grandes de néctar rico en hexosas. Dobat y Peikert-Holle (1985) ilustran profusamente este tipo de flores, algunas de las cuales se muestran en las figuras 3 y 4.

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