Ecología Vegetal. Metabolitos secundarios como mecanismo de defensa de las plantas en respuesta a la herbivoría

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

ESCUELA NACIONAL DE CIENCIAS BIOLÓGICAS

Ecología Vegetal

Metabolitos secundarios como mecanismo de defensa de las plantas en respuesta a la herbivoría

Diana Laura Rojas Guerrero

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RESUMEN

La capacidad para percibir y responder a las señales ambientales es esencial para todas las formas de vida en la Tierra. Las plantas están continuamente expuestas a los efectos de la presión selectiva de factores bióticos y abióticos, es por ello que han evolucionado mecanismos de defensa que les permiten tolerar los efectos causados por bacterias, virus, hongos y herbívoros, sin afectar su adecuación. Los mecanismos directos como las características morfológicas suelen protegerlas de grandes herbívoros como los mamíferos o los reptiles, sin embargo, los mecanismos indirectos como la respuesta química por metabolitos secundarios, resultan efectivos en una mayor diversidad de organismos, ya que funcionan a nivel metabólico, como veneno, repelente o advertencia. Existe una gran diversidad de metabolitos secundarios característicos de distintos grupos de plantas, principalmente se clasifican en tres grupos mayores alcaloides, terpenoides y fenoles.

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La herbivoría es una interacción que, por su naturaleza, es generalmente catalogada como antagonista. Los animales consumen alguna parte de una planta, es decir, las hojas, el tallo, las flores, los frutos o raíces (del Val, 2012). Así, se define a un herbívoro como un organismo que, estrictamente, consume algún órgano de la planta (Schmitz, 2012). Las interacciones planta-herbívoro, implican uno de los procesos evolutivos y ecológicos más importantes que suceden en la naturaleza (Turcotte et al., 2014), de hecho, han sido sujetas de una serie de estudios, ya que, si consideramos que el 26% de la biodiversidad del planeta está representada por insectos herbívoros, que cerca del 0.1% corresponde a vertebrados herbívoros y el 22% de especies de plantas, entonces más del 50% de la biodiversidad mundial está involucrada en este tipo de interacciones y cada especie tiene un rol ecológico muy importante (Futuyama & Agrawal, 2009; Turcotte et al., 2014).

Los primeros registros de herbívoros invertebrados datan hace 400 a 415 millones de años, desde que las plantas colonizaron el medio terrestre, mientras que la evidencia de herbívoros vertebrados es de hace, aproximadamente, 280 millones de años. Esta larga historia de interacción, en conjunto con los efectos negativos de los herbívoros sobre la adecuación de las plantas, son los principales factores que promovieron la diversificación macroevolutiva de sus mecanismos de defensa, así como las elevadas tasas de especiación. En cambio, la diversificación y las defensas de las plantas, promovieron la diversificación y especialización de los herbívoros (del Val, 2012; Turcotte, 2014). Actualmente existe un debate sobre si las plantas ejercieron cierta presión selectiva sobre los herbívoros para que se diversificaran o si, por el contrario, son los herbívoros los que ejercieron tal presión sobre las plantas, particularmente las angiospermas. Mientras que cierta evidencia indica que algunos de los órdenes de insectos herbívoros (i. e. Coleotera, Lepidoptera, Diptera, Hymenoptera) se diversificaron hace 144 millones de años, después de la radiación de las angiospermas, hay evidencia que indica una radiación de las familias de dichos ordenes ocurrió 100 millones de años antes de la aparición de las angiospermas (del Val, 2012). Por otro lado, a pesar de que la mayoría de los escarabajos fitófagos se alimentan de angiospermas y se considera que esta interacción es la que contribuyó en gran medida con la diversificación de ambos linajes, se ha evidenciado que durante el Cretácico, las familias del orden Coleoptera no aumentaron con la radiación de angiospermas, sino que, el aumento de especies de escarabajos herbívoros se duplicó durante el Jurásico y sobrepasó la cantidad de especies no herbívoros al inicio del Terciario y que, este evento coincide con el aumento de angiospermas (Farrell, 1998). Así, se ha llegado a la conclusión de que lo más posible es que la coevolución de las especies es la que favoreció la gran diversificación de especies tanto de plantas, como de insectos. Por otro lado, se sabe que algo que conoce con seguridad es que los herbívoros han tenido, en el pasado y presente, gran impacto sobre la productividad, dinámica de poblaciones, composición de la comunidad y flujo de energía y nutrientes en las comunidades vegetales (Turcotte et al., 2014).

Los herbívoros son, en sentido estricto, consumidores de tejido vegetal (Schmitz, 2012) y dentro de este grupo se considera una gran cantidad de especies que corresponden a diferentes phyla de invertebrados y, principalmente, mamíferos dentro de los vertebrados. Los moluscos (caracoles, babosas) son animales que han llegado a causar daños severos en comunidades vegetales (Joe & Daehler, 2008), sin embargo, generalmente no se les considera como especies peligrosas. Por otro lado, los nemátodos suelen consumir las raíces de las plantas o son endopatógenos, por lo que, en ambos casos, intervienen con algunas de las funciones de metabolismo importantes y ha generado pérdidas económicas principalmente, por su presencia en cultivos, a lo largo del mundo (del Val, 2012). Por su abundancia, los mamíferos y los insectos se han considerado como los principales consumidores de vegetación, de modo que Maron y Crone (2006) se plantean la pregunta de cuál de los dos grupos tendría mayor impacto sobre una comunidad vegetal y relacionan el tamaño de los animales en relación con el daño que pueden causar, sin embargo, son notables las diferencias entre ambos. Si bien, los mamíferos son de mayor tamaño, su densidad suele ser menor y son consumidores de los foliolos de las plantas, principalmente, en cambio, existe una gran cantidad de insectos especialistas y generalistas, que consumen diversas partes de las plantas (i.e. hojas, flores, tallos, raíces) y que suelen ser gregarios, es daño se puede ver magnificado en relación con que causa un mamífero.[pic 3]

Las plantas han desarrollado una serie de mecanismos y estrategias de defensa para resistir y, en su medida, reducir el efecto de los herbívoros. Entre algunos mecanismos se encuentra la tolerancia, el desarrollo de barreras físicas (directas) o químicas (indirectas), tales como la inducción de proteínas de defensa, volátiles que atraen a los depredadores de los herbívoros, metabolitos secundarios, tricomas, pubescencia, espinas, cristales de sílice, incluso se han mencionado las asociaciones mutualistas como defensa, por ejemplo, las relaciones tritróficas en las que la planta provee de alimento (generalmente néctar) a organismos (himenópteros) a cambio de que estos la protejan de herbívoros. Si bien muchos de los mecanismos de defensa son efectivos, los insectos han desarrollado, en paralelo, capacidades para evadirlas o superarlas, por medio de mecanismos de detoxificación, evasión y secuestro de compuestos. Esta es la base de la coevolución de las especies (del Val. Y Boege, 2012; Mello & Silva-Fihlo, 2002; Strauss & Agrawal, 1999). Existe la sospecha de que, de entre estos mecanismos, la producción de metabolitos secundarios químicos como defensa química dio pauta a la radiación de linajes de plantas y a la asociación especializada con sus herbívoros. Se sugirió que las especies de plantas podrían evolucionar un mecanismo de defensa altamente efectivo que les permitiera defenderse de sus herbívoros asociados. Así, por un mecanismo poco especifico, las especies podrían radiar compartiendo la misma característica del mecanismo de defensa químico. Sin embargo, después de cierto tiempo, una o más especies de insectos herbívoros serías capaces de colonizar o adaptarse a las defensas de un grupo de plantas así, estos insectos que pueden ocupar los nichos vacíos generados por las características de su hospedero podrían sufrir una radiación adaptativa en plantas no relacionadas, siempre y cuando hayan radiado del mismo linaje. Estos procesos se repetirían una y otra vez a lo largo del tiempo, de modo que se generara la diversidad de especies e interacciones que se conocen actualmente (Futuyama & Agrawal, 2009)

Las plantas producen sustancias químicas como resultado de su metabolismo primario para llevar a cabo sus funciones esenciales (i.e. proteínas, carbohidratos, lípidos). Dichas sustancias las producen mediante rutas metabólicas que, ocasionalmente, generan productos de desecho o metabolitos secundarios que a través del tiempo adquieren funciones de suma importancia, como ha sucedido con los compuestos de defensa que utilizan las plantas para resistir la herbivoría. Otras funciones que pueden tener los metabolitos secundarios son la protección contra la radiación solar, atracción de polinizadores o dispersores de semillas y defensa por competencia con otras plantas mediante la inhibición de germinación o de crecimiento de plántulas. Así, las plantas producen compuestos de defensa de dos formas diferentes: primero, como sustancias constitutivas para repeler a los herbívoros a través de toxicidad o por medio de la reducción de digestibilidad del tejido vegetal y segundo, como sustancias inducidas que se sintetizan en respuesta al daño de tejido provocado por herbívoros (Granados-Sánchez et al., 2008; Mello & Silva-Fihlo, 2002). Las plantas no producen compuestos únicos como defensa, sino una mezcla conformada por compuestos de diferentes estructuras con características singulares (Wink, 2018). Se han estudiado alrededor de 200 mil moléculas de origen natural, a las que se les ha dado el uso de anticancerígenos, antipatógenos, antibióticos, etcétera, que de acuerdo a su composición química se clasifican en dos grupos principales: nitrogenados y no nitrogenados. Entre los nitrogenados se encuentran reportados más de 21 mil alcaloides, alrededor de 700 aminoácidos no proteicos, 200 glucosinolatos, entre otros, mientras que del grupo de los no nitrogenados se conocen más de 20 mil terpenoides, más de 1500 poliacetilenos, 750 policétidos, más de 10 mil polifenoles y 200 carbohidratos (Singh, 2018; Azorín-Gómez, 2008). Los compuestos principales y más abundantes son los fenoles, alcaloides y terpenoides (Fig. 1), sintetizados a través de tres rutas metabólicas que están presentes en todas las plantas vasculares: la del ácido shikímico, la del acetato y la del mevalonato, respectivamente (del Val, 2012; Azorín-Gómez, 2008). Estos compuestos de defensa de las plantas pueden ubicarse en distintos órganos, como en glándulas o en vacuolas especializadas, mientras que otros se acumulan en la pared celular o en la superficie de hojas y tallos. Algunos se activarán únicamente cuando el tejido donde se almacenan es dañado (por ejemplo, en las plantas que contienen glicósidos cianogenéticos y enzimas activadores glicosidasas y ambas sustancias están separadas en los tejidos de las plantas).  Otros compuestos como los alcaloides son tóxicos solo después de la ingestión y subsiguiente activación metabólica por el herbívoro, o bien tras su acumulación a lo largo de cierto tiempo y tras sobrepasar un umbral que desencadena el inicio de la intoxicación. Por tales motivos, es importante que al clasificar los metabolitos producidos que actúan como agentes de protección, es esencial considerar si estos están presentes antes de que la planta sea afectada o si son sintetizados en respuesta al ataque, como es el caso de los alcaloides, terpenoides y fenoles. Se les conoce entonces como “fitoanticipinas”, un mecanismo de resistencia pasiva (Vermerris & Nicholson, 2008; Azorín-Gómez, 2008).

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